曾经，暗线来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻，暗线“碧蓝航线”的少女们凭借着她们钢铁般的意志与敌人奋勇作战，最终击败了对手，守护了人类。然而，随着时间的流逝，碧蓝航线内部因为理念的差异逐渐产生分化，衍生出了名为“赤色中轴”大的对立阵营。 被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业（石川由依 配音）、每天都迷迷糊糊但关键时刻意外的顶用的拉菲（长绳麻理亚 配音）、虽然年纪不大但成熟体贴的大黄蜂（山本希望 配音），个性好强但心地善良的哈曼（伊藤明日香 配音），面对动荡的时局，当这些少女们再一次被推上战场，会发生怎样的故事呢？
回复 :坎特拉高中这次将与死对头－水晶预备高校（Crystal Prep Academy）进行一场学校间的‘友谊竞赛’，但Sunset Shimmer与朋友们却发现人类世界的Twilight Sparkle竟是水晶预备高校的学生，过去熟悉的同伴，这一次成了竞争对手，而且她们发现，Twilight Sparkle身上似乎有个天大的秘密......
回复 :4月。下雨的早晨。开始凋零的樱花被雨滴打落，漂浮在积水之上。学生们撑着五颜六色的雨伞，穿过高中的校门。“早啊，莲”。鞋柜前，裤袜湿透的莲被由亚搭话。略显忧郁的莲回过头去，看到全身湿透的帆美蹦蹦跳跳地走来，热闹地说着话。3个女学生没啥营养的对话，向教室宣告了新学期的来临。少女们无可替代的宝贵时间向前飞逝，季节渐渐转变……
回复 :由于家人的缘故，姬小路秋人（逢坂良太 配音）和姬小路秋子（木户衣吹 配音）这对从小就分离的兄妹即将重新同住一间屋檐下，令以写禁断小说为生的秋人意想不到的是，自己的妹妹，曾经天真可爱的秋子如今居然成为了一个兄控！果然，倡导“兄妹之间的爱才是珍贵的纯洁感情”的秋子对秋人发起了猛烈的攻击。在秋人的身边还聚集了一群姿色可人的美少女，这让秋子感到如临大敌。扎着金色双马尾，总是莫名其妙的就说起了H话题的傲娇娘那须原安娜（茅原实里 配音）；表面柔弱内心腹黑的猿渡银兵卫春臣（下田麻美 配音）；个性火爆但十分可靠的二阶堂岚（喜多村英梨 配音），她们的存在为秋人本来就很混乱的生活火上浇油。而总是用血缘关系拒绝秋子的秋人隐藏了一个惊天秘密——他和秋子之间，其实并无血缘关系。
